Это прямое продолжение сюжета после первого сезона. После загадочного исчезновения он возвращается в стены Академии, и Юки радуется его возвращению, хотя её прошлое всё ещё держится под завесой тайны: она пытается понять, что же произошло с Зеро, пока их судьбы лежали на разных путях. Зеро, носящий в памяти неясные видения, вновь навещает пробуждённую Марию Куренай, чтобы добыть ответы на мучившие его вопросы. Мария отвечает не прямыми объяснениями, а посылает ему загадочную подсказку, которая намекает на того, кто может скрываться за настоящим врагом. Тем временем члены Высшего Совета Вампиров прибывают в академию с целью взыскать Зеро за преступление против чистокровной крови — убийство, в котором его обвиняют. Канаме вмешивается в дела совета не только ради спасения Зеро, но и по иной причине, о которой никто из его окружения не догадывается. Так начинается новая глава битвы среди сил, страхов и верности, где каждое решение может стоить жизни и дружбы.
